2. 青岛海洋科学与技术试点国家实验室海洋渔业科学与食物产出过程功能实验室 青岛 266071;
3. 上海海洋大学水产与生命学院 上海 201306
2. Laboratory for Marine Fisheries Science and Food Production Processes, Polit National Laboratory for Marine Science and Technology(Qingdao), Qingdao 266071;
3. College of Fisheries and Life Science, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306
山东日照阜鑫渔港海域近几年开始规模化养殖紫菜(Pyropia sp.)，目前，养殖规模已迅速扩大到了200 hm2，逐渐成为江苏以北的紫菜主产区。该养殖海区西边为巨峰河入海口(距离养殖区约2 km)，北边有傅疃河入海口(距离养殖区约6 km)。受日照市涛雒地区工业生产及人类活动的影响，巨峰河和傅疃河的河水受到了较严重的污染，在河流入海口处检测出大量N、P等易引发水体富营养化的污染物(吴艳红等, 2004; 刘久潭等, 2017; 刘昕宇等, 2017)。随着日照市沿海地区经济的快速发展，阜鑫渔港附近海区的陆源入海污染导致该海域的富营养化问题日益严重，该海域的海洋生态环境将面临更严峻的挑战，亟需对其开展海水环境状况的评价与水体富营养化的防治工作。
浮游植物作为海洋生态系统中重要的初级生产力，其群落结构是海域水体理化状态和生态环境中其他物种相互作用的结果，其群落结构的时空变化可反映海域环境的动态变化，成为识别海域环境状况、评价海洋生态系统是否健康的重要指标(孙雪梅等, 2013)。丰富度(Richness)、均匀度(Evenness)、香农指数(Shannon index)、辛普森指数(Simpson index)等多样性指数都是反映浮游植物群落中的种类数和种间数量分配的量度(黄邦钦等, 1995)，多样性指数越高，海域系统越趋于稳定。浮游植物多样性指数与营养盐结构密切相关(王育红等, 2014; 孙雪梅等, 2016)。而大型海藻和浮游植物之间对阳光、营养盐和生长空间均存在竞争，大型海藻养殖活动的开展可影响海水中营养盐的组成及浮游植物的群落结构(李宵, 2009; 王洪斌等, 2014)。另外，规模化的紫菜养殖生产对海水中营养盐的吸收作用可能是解决该海域富营养化问题的有效途径。因此，本研究在日照阜鑫渔港海域的紫菜养殖期间，对该海域的紫菜养殖区及其附近的非养殖区开展多个航次调查，分析该海域营养盐和浮游植物的时空分布特征及其相关性，并对该海域的富营养化等级进行评价，为该海域生态环境保护、污染防治与决策及海藻养殖或海洋动物养殖等水产养殖活动的开展等提供依据。
1 材料与方法 1.1 采样站位本调查于2016年11月29日、2017年1月12日、2月23日、3月21日在日照阜鑫渔港附近紫菜养殖区及其周边采集水样，以紫菜养殖区为中心，分为近岸区、紫菜养殖区和外海区3个区域，每个区域各设6个站位，共18个调查站位见图 1。
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图 1 采样点示意(以★、▲表示) Fig.1 Diagram of sampling point (showed by ★ and ▲) |
调查指标包括温度、盐度、硝酸氮(NO3–-N)、氨氮(NH4+-N)、亚硝酸氮(NO2–-N)、无机磷酸盐(PO43–-P)、硅酸盐(SiO32–-Si)、总溶解态氮(TDN)等环境参数以及浮游植物丰度。使用有机玻璃采水器采集表层水样，待测浮游植物水样用鲁哥氏液固定，待测营养盐水样过滤后进行冰冻保存。
使用YSI多参数水质分析仪(Pro plus，美国)现场测定温度、盐度等环境参数。按照《海洋监测规范》(GB17378.7–2007)进行浮游植物的丰度和种类的分析。营养盐浓度的检测方法参照《海洋调查规范》(GB/T12763.4–2007)，使用AA3连续流动分析仪测定。NO3–-N采用重氮–偶氮法测定；NH4+-N采用靛酚蓝法测定；NO2–-N采用铜镉柱还原法测定；SiO32–-Si采用硅钼蓝法测定；PO43–-P采用抗坏血酸还原磷钼蓝法测定。TDN采用总有机碳分析仪(TOC-VCPH，日本岛津)进行分析测定。溶解无机氮(DIN)浓度为NO3–-N、NH4+-N和NO2–-N浓度总和；溶解有机氮(DON)浓度等于TDN浓度减去DIN浓度。
1.3 数据处理采用SPSS 19.0统计软件进行单因素方差分析(One-way ANOVA)、Duncan多重比较及Pearson相关性分析(P < 0.05为差异显著，P < 0.01为差异极显著)，使用Excel软件绘制图形。采用PRIMER软件分析得到浮游植物的丰富度、均匀度、香农指数、辛普森指数等多样性指数。浮游植物优势度计算公式为：
| $ Y = {n_i}/N \times {f_i} $ |
式中，ni为第i种浮游植物的丰度；fi为该种在各站位的出现频率；N为该海域浮游植物丰度的总和。以Y≥0.02为优势种划分标准。
1.4 富营养化评价标准为研究本调查海域的富营养化程度，结合不同研究中的富营养化等级评价标准(沈韫芬等, 1990; 李清雪等, 1999; 安斐等, 2008)，划分富营养化等级标准见表 1。
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表 1 浮游植物丰度、多样性指数及总溶解态氮与水体营养水平的关系 Tab.1 The relationship between phytoplankton density, diversity index, total dissolved nitrogen and nutrient level |
本研究使用1、2、3分别代表贫营养、中营养、富营养型进行生物学评价模型拟定。将浮游植物丰度、香农指数、均匀度、TDN等要素的实测值与表中的标准相比较，确定各单项指标，然后，取各要素单项指标的平均值，得到各站位的综合营养等级指标。
| $ Q = 1/n\left({\sum {{q_i}} } \right) $ |
式中，Q为综合指标，qi为单项指标数。Q值大于2.5为富营养水平，1.5~2.5为中营养水平，小于1.5为贫营养水平(李清雪等, 1999)。
1.5 营养盐限制因子判断标准为研究本调查海域表层水体无机营养盐结构对浮游植物生长的可能限制因子，本实验结合不同研究中的无机营养盐限制因子判断标准(Justić et al, 1995; 史乾, 2012)，营养盐限制因子的判断见表 2。
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表 2 氮、磷、硅无机营养盐作为单一限制因子的判断标准 Tab.2 The judgment standard as a single limiting factor for inorganic nutrient of nitrogen, phosphorus and silicon |
从图 2可以看出，调查海域的水温在1、2月较低(图 2a)，盐度从近岸海区到外海海区呈递增的趋势。方差分析结果显示，盐度因海区的不同及月份的不同均有显著性差异(P < 0.05)。多重比较分析结果显示，外海区的盐度显著高于近岸海区和养殖区(P < 0.05)；1月盐度较低，与其他月相比差异显著(P < 0.05)；11月盐度较高，与其他月相比差异显著(P < 0.05) (图 2b)。
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图 2 不同月份各海区的温度(a)和盐度(b) Fig.2 Temperature and salinity at different sea areas in different months |
方差分析结果显示，SiO32–-Si和PO43–-P浓度因月份的不同均呈显著性差异(P < 0.05)；1月，不同海区的PO43–-P浓度差异显著(P < 0.05)；2、3月，不同海区的SiO32–-Si浓度均呈显著性差异(P < 0.05)。多重比较分析结果显示，11月、翌年1月的SiO32–-Si浓度较高，与2、3月相比均差异显著(P < 0.05)；2月养殖区和3月近岸海区的SiO32–-Si浓度与当月外海区相比均差异显著(P < 0.05) (图 3a)。从图 3b可以看出，11月和翌年2月的PO43–-P浓度均较高，与3月相比均差异显著(P < 0.05)；11月近岸海区的PO43–-P浓度较高，与外海区相比差异显著(P < 0.05)；1月近岸海区和养殖区的PO43–-P浓度均较高，与外海区相比均差异显著(P < 0.05)。Pearson相关性分析表明，SiO32–-Si浓度与NO3–-N、NO2–-N和DIN浓度均呈极显著的正相关关系(P < 0.01)，而PO43–-P浓度只与NO2–-N呈显著的正相关关系(P < 0.05)；NH4+-N浓度和其他营养盐浓度之间均无显著差异(P > 0.05)。
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图 3 不同月份各海区的硅酸盐(a)和磷酸盐(b)浓度 Fig.3 The concentration of silicate and phosphate at different sea areas in different months |
该海域DIN的组成中，NO3–-N、NH4+-N和NO2–-N平均占比分别为79.76%、11.67%和8.57%(图 4)。方差分析结果显示，不同月份的NO3–-N浓度呈显著性差异(P < 0.05)，而NH4+-N和NO2–-N均无显著性差异(P > 0.05)。多重比较分析显示，11月和翌年1月的NO3–-N浓度均较高，与2、3月相比均呈显著性差异(P < 0.05)；2月的NH4+-N浓度较低，与3月相比差异显著(P < 0.05)；3月的NO2–-N浓度较低，与1月相比差异显著(P < 0.05)。
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图 4 不同月份各海区的溶解无机氮(包括硝酸氮、氨氮和亚硝酸氮)浓度 Fig.4 The concentration of dissolved inorganic nitrogen (Including nitrite nitrogen, ammonia nitrogen and nitrate nitrogen) at different sea areas in different months |
该海域中NO3–-N、NH4+-N和NO2–-N浓度均表现为自近岸海区到外海区逐渐降低的趋势。方差分析结果显示，每个月的NO3–-N浓度因海区的不同均无显著性差异(P > 0.05)；2016年11月和翌年1月，不同海区的NH4+-N浓度均呈显著性差异(P < 0.05)；2、3月，不同海区的NO2–-N浓度均呈显著性差异(P < 0.05)。多重比较分析结果显示，11月近岸海区的NH4+-N浓度较高，与养殖区和外海区相比差异显著(P < 0.05)；1月近岸海区和养殖区的NH4+-N浓度较高，与外海区相比均呈显著性差异(P < 0.05)；2、3月的近岸海区和养殖区NO2–-N浓度均较高，与外海区相比差异显著(P < 0.05)。
方差分析结果显示，不同月份的DIN及DON浓度均呈显著性差异(P < 0.05)。多重比较分析结果显示，11月和翌年1月的DIN浓度较高，与2月相比均呈显著性差异(P < 0.05)；11月的DON浓度均较高，与其他月份相比均呈显著性差异(P < 0.05) (图 5)。
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图 5 不同月份各海区的溶解态氮浓度 Fig.5 The concentration of dissolved nitrogen at different sea areas in different months |
该海域中DIN及DON的浓度一般表现为自近岸海区到外海区逐渐降低的趋势。方差分析结果显示，每个月的DON浓度因海区的不同均无显著性差异(P > 0.05)；在2月，不同海区的DIN浓度呈显著性差异(P > 0.05)。多重比较分析结果显示，2月近岸海区和养殖区的DIN浓度较高，与外海区相比差异显著(P < 0.05)。
该海域的DIN/P值在调查期间一直维持在较高的水平，11月的DIN/P值为30.3~33.8，翌年1月的DIN/P值为40.4~60.8，2月的DIN/P值为19.9~24.9，3月的DIN/P值为50.0~103.3。
2.3 浮游植物的种类组成与分布 2.3.1 浮游植物的种类从表 3可以看出，调查海区水样中观察到浮游植物共3门35属46种。群落组成中，硅藻门(Bacillariophyta)的种类和数量最多，共27属37种，其中，角毛藻属(Chaetoceros)种类最多，检出5种，其次是菱形藻属(Nitzschia)，检出3种。除此之外，还观察到甲藻门(Pyrrophyta)7属8种，金藻门(Chrysophyta) 1属1种。
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表 3 调查海区浮游植物的种类 Tab.3 Species of phytoplankton at the surveyed sea area |
从表 4可以看出，调查海域中浮游植物主要优势种(本文取优势度大于0.1的浮游植物作为主要优势种)有骨条藻(Skeletonema sp.)、角毛藻(Chaetoceros sp.)、圆筛藻(Coscinodiscus sp.)、柔弱几内亚藻(Guinardia delicatula)、宽角斜纹藻(Pleurosigma angulatum)、具槽帕拉藻(Paralia sulcata)、布氏双尾藻(Ditylumbrightwellii)、辐射圆筛藻(Coscinodiscus radiatus)、叉状角藻(Ceratium furca)等。调查海域每个月的浮游植物优势种不一致，调查时间范围内基本以硅藻为优势种，其中，只有2016年11月的养殖区同时出现硅藻和甲藻(梭形角藻和叉状角藻)的优势种。2017年的1~3月，各个海区均出现大量的骨条藻(1月骨条藻优势度为0.5125~0.8330，2月骨条藻优势度为0.3992~0.5973，3月骨条藻优势度为0.6719~0.8014)。2017年3月，3个不同海区的浮游植物优势种均为骨条藻和角毛藻。
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表 4 不同月各海区的浮游植物优势种及其优势度 Tab.4 The dominant species of phytoplankton and its dominance at different sea areas in different months |
从图 6可以看出，浮游植物的细胞丰度为(0.049~3.031)×104 cells/L。方差分析结果显示，不同月份的浮游植物丰度呈显著性差异(P < 0.05)；在11月和翌年3月，不同海区的浮游植物丰度均无显著性差异(P > 0.05)；而在1、2月，不同海区的浮游植物丰度均呈显著性差异(P < 0.05)。11月的浮游植物丰度极显著小于其他月份(P < 0.01)。近岸海区的浮游植物丰度整体上小于养殖海区和外海区的浮游植物丰度。Pearson相关性分析表明，浮游植物丰度与温度呈极显著的负相关关系(P < 0.01)。
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图 6 不同月份各海区的浮游植物丰度 Fig.6 The phytoplankton density at different sea areas in different months |
方差分析结果显示，不同月份的浮游植物丰度、均匀度、香农指数和辛普森指数均呈显著性差异(P < 0.05)；不同海区的浮游植物丰度无显著性差异(P > 0.05)；对于11月和翌年2月，不同海区的浮游植物均匀度、香农指数和辛普森指数均无显著性差异(P > 0.05)；而1、3月，不同海区的浮游植物均匀度、香农指数和辛普森指数均呈显著性差异(P < 0.05) (图 7)。浮游植物均匀度、香农指数和辛普森指数在2016年11月和翌年2月较高，与1、3月相比均呈显著性差异(P < 0.05)。
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图 7 不同月份各海区的浮游植物多样性指数 Fig.7 The diversity index of phytoplankton at different sea areas in different months |
根据1.4的富营养化评价标准，浮游植物丰度、多样性指数(香农指数和均匀度)、TDN等指标的营养水平得分见表 5。从表 5可以看出，该海域在2月的营养水平为贫营养型，其他月份为中营养型。
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表 5 不同月份各海区的营养水平得分 Tab.5 The score of nutrition level at different sea areas in different months |
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表 7 不同海区浮游植物丰度和多样性指数与营养盐浓度的相关性 Tab.7 The correlation between the nutrient concentration and the density and diversity index of phytoplankton at different sea areas |
从表 6可以看出，该海域表层水体中浮游植物生长受控于N、P、Si的单一营养盐限制因子，出现几率较高的是SiO32–-Si(25.0%)，NO3–-N次之(16.7%)，DIN的限制几率为0。当考虑营养盐最低阈值时，受DIN、PO43–-P和SiO32–-Si的限制几率均为0。该海域11月和翌年3月单一营养盐限制因子出现的几率均为0。
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表 6 调查海域表层水体氮、磷、硅无机营养盐作为单一限制因子出现的几率 Tab.6 The probability of occurrence as a single limiting factor for inorganic nutrient of nitrogen, phosphorus and silicon in the surface water at the surveyed sea area |
从表 7可以看出，NO3–-N浓度与近岸海区浮游植物丰度呈显著负相关关系(P < 0.05)，而与3个调查海区的浮游植物多样性指数均无显著的相关性(P > 0.05)。SiO32–-Si浓度与近岸海区及外海区浮游植物丰度均呈显著的负相关关系(P < 0.05)，而与3个调查海区的浮游植物多样性指数均无显著的相关性(P > 0.05)。PO43–-P浓度与近岸海区浮游植物丰度也呈显著的负相关关系(P < 0.05)，且与3个调查海区的浮游植物多样性指数(丰度、均匀度、香农指数和辛普森指数)均呈正相关关系，其中，与香农指数的正相关程度均达到显著水平(P < 0.05)。而溶解无机营养盐(NO3–-N、NH4+-N、SiO32–-Si、PO43–-P)与养殖区浮游植物丰度的相关程度均没有达到显著水平(P > 0.05)。DON浓度与3个调查海区的浮游植物丰度均呈显著的负相关关系(P < 0.05)。
NH4+-N浓度和DIN/P的值与3个调查海区的浮游植物均匀度、香农指数和辛普森指数均呈负相关关系，其中，对于浮游植物香农指数与NH4+-N浓度的负相关程度，近岸海区与外海海区均达到显著水平(P < 0.05)，而养殖区没有达到显著水平(P > 0.05)；对于浮游植物均匀度和辛普森指数分别与NH4+-N浓度的负相关程度，养殖区均小于近岸海区与外海海区；对于浮游植物均匀度、香农指数和辛普森指数分别与DIN/P值的负相关程度，近岸海区与外海海区均达到显著水平(P < 0.05)，而养殖区均没有达到显著水平(P > 0.05)。
3 讨论调查海域的盐度从近岸海区到外海海区呈递增的趋势，外海海区的盐度显著高于近岸海区和养殖区，表明该海域受到傅疃河和巨峰河入海径流的影响较大。该海域中DIN、PO43–-P及SiO32–-Si浓度的空间水平分布特征也表现为自近岸海区到外海海区逐渐降低的趋势，结合盐度的空间变化趋势可推断，陆地入海径流对该海域的营养盐含量有较大的贡献。河流是海洋中溶解Si和P的主要来源，分别占海洋总输入量的82% (Tréguer et al, 1995)和75%~94% (Benitez-Nelson, 2000)。1月盐度的显著降低和SiO32–-Si含量的增高，表明该月有较强的陆地径流输入。该海域在2月的表层水温是全年最低的，此时，表层海水的密度较大，上下水层易发生垂直混合，垂直上升流可把海底的营养盐带到表层。由此可推测，2月表层海水中PO43–-P浓度的增高可能是陆地径流和垂直上升流双重原因导致的。
导致赤潮发生的真正原因目前尚未定论，但富营养化往往是赤潮发生的先决条件，富营养化水体中的N、P、Si营养盐为赤潮生物藻类的大量繁殖提供了物质基础(黄小平等, 2002)。构成赤潮的浮游生物种类很多，但甲藻和硅藻门的藻类大多是优势种，甲藻门约占42%，硅藻门约占37%(刘丽娟, 2005)。2017年的1、3月，调查海域的浮游植物物种多样性较低，此时，各个海区均出现了大量的骨条藻，优势度高达0.5~0.8，由此推测，该海域发生骨条藻赤潮的几率较大，应注意加强骨条藻赤潮的防范。赵冉等(2014)研究表明，骨条藻可作为冲淡水流向指示物种。因此，本研究中傅疃河和巨峰河入海径流可能是造成骨条藻丰度及优势度较高的原因之一。安达六郎(1973)研究表明，发生赤潮时，浮游植物丰度一般为(3~100)×105 cells/L，而调查海域浮游植物丰度为(0.049~3.031)× 104 cells/L，并未达到赤潮级别。调查结果显示，浮游植物丰度与温度呈极显著的负相关关系，表明该海域的浮游植物群落结构季节演替性较明显。
DON是可被浮游植物直接或间接利用的重要营养源，它可与DIN之间进行相互转化，是构成近海富营养化的重要氮源物质，也是生物碎屑分解的中间产物，在赤潮的持续发展中起着关键作用(徐环等, 2016)。调查海域的浮游植物丰度与DON含量呈显著负相关关系，表明浮游植物大量繁殖可能对DON有较大的消耗。11月采集的样品中，浮游植物丰度极低，该月采样前7 d温度骤降(可通过历史天气查询得知)，可能导致了浮游植物的大量衰亡，衰亡的浮游植物残骸可分解产生DON，从而导致11月的DON含量较高。近岸海区浮游植物丰度与多种溶解无机营养盐呈显著的负相关，外海海区浮游植物丰度与SiO32–-Si也呈显著负相关，表明浮游植物的大量繁殖对溶解无机营养盐也有较大的消耗，且对于外海海区，浮游植物对SiO32–-Si的消耗较明显。与此不同的是，紫菜养殖区浮游植物丰度虽与大部分溶解无机营养盐含量均呈负相关，却均没有达到显著水平，这可能是由于紫菜与浮游植物之间对溶解无机营养盐的竞争性吸收，从而减弱了浮游植物丰度与溶解无机营养盐的负相关性的程度。
浮游植物多样性指数的月份比较结果显示，该海域1、3月的浮游植物群落结构稳定性及物种多样性较低。钱宏林等(2000)研究表明，盐度大幅度变化对浮游植物群落结构稳定性影响较大。受到入海径流的影响，1月盐度显著低于其他月，由此可推测，盐度的大幅降低、丰富的营养盐及相对稳定的温度可导致骨条藻等硅藻的暴发性生长，造成了1月该海域浮游植物丰度升高，而群落结构稳定性及物种多样性降低。2月浮游植物的部分优势藻种发生演替衰亡，该月衰亡的浮游植物残骸分解形成的NH4+-N，可能是导致3月NH4+-N浓度升高的原因之一。研究表明，骨条藻在P胁迫情况下，可利用自身较高的吸收速率和较小的细胞体积有效摄取环境中的无机磷快速生长并取得优势，而角毛藻可利用细胞内源磷库以补偿外源磷的降低对细胞生长的影响，从而维持较高的细胞活性(王丹等, 2008)。由此可推测，3月时，NH4+-N浓度升高且PO43–-P浓度的下降可能导致了骨条藻、角毛藻等硅藻成为具有较高优势度的优势种，从而造成该月浮游植物群落结构稳定性及物种多样性的降低。
研究表明，海水中浮游植物的生长繁殖受N、P、Si等营养盐的限制，Redfield等(1963)首先提出化学计量的营养盐限制标准，即nDIN:nSi:nP=16:16:1 (Redfield比值)，这主要是针对硅藻最适的营养需求。李京(2008)研究表明，DIN/P值随硅藻的生长而升高，随着甲藻的生长而下降，由此推测，调查海域以硅藻为主要优势种、甲藻优势种少的群落结构特征可能是适应该海域高DIN/P值(DIN/P=19.9~103.3)的自然选择结果。
NH4+-N浓度和DIN/P的值与3个调查海区的浮游植物均匀度、香农指数和辛普森指数的相关性研究表明，调查海域如果受到高浓度DIN(尤其是高浓度NH4+-N)的污染，且PO43–-P被过度消耗得不到有效补充，可能会引起浮游植物物种多样性和群落结构稳定性的降低，进而使赤潮发生概率提高。而紫菜养殖区的浮游植物多样性指数与NH4+-N浓度或DIN/P值的负相关程度均达不到显著水平，且负相关程度均低于近岸海区与外海区，这表明紫菜养殖对NH4+-N的消耗作用比较明显，且对该海区高DIN/P值的降低有一定的作用，有利于防止高NH4+-N或高DIN/P值引起的浮游植物群落结构的稳定性及物种多样性降低，从而降低赤潮发生概率。王洪斌等(2014)研究发现，江苏海州湾的条斑紫菜养殖海域的浮游藻类生物多样性指数高于非养殖海域；龙须菜(Gracilaria lemaneiformis)栽培有利于维持浮游植物的群落结构稳定(李宵, 2009)。这些研究结果与本研究结果相似，都表明大型海藻养殖活动的开展对浮游植物群落结构有较强的调控作用。
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