2. 江苏省海洋水产研究所 江苏 南通 226007;
3. 大洋渔业资源可持续开发教育部重点实验室 上海 201306
2. Jiangsu Research Institute of Marine Fisheries, Nantong, Jiangsu 226007, China;
3. Key Laboratory of Sustainable Exploitation of Oceanic Fisheries Resources, Shanghai 201306, China
吕泗渔场位于黄海西南部，属沙脊潮沟生态系统，由苏北沿岸水、长江冲淡水和黄海暖流三股水系汇流而成，在冷暖水系、高低盐度的交互下形成了独特的地理生态环境，该渔场水质肥沃、饵料充足，是多种鱼类产卵育肥的重要区域之一(田丰歌等, 2011)。近年来，吕泗渔场频繁出现赤潮、工业污水、石油污染等，其渔场环境持续处于富营养化状态，轻度至中度有机物污染和重金属污染，严重影响鱼类的栖息和繁殖，渔船数量和捕捞效率的提高也使得渔场渔业资源急剧衰退，部分经济鱼类已难以形成渔汛，渔场环境和渔业资源修复亟需解决(刘绿叶等, 2009; 宋静静等, 2017)。目前，对吕泗渔场的研究多停留在生物群落结构(徐捷等, 2016)、资源分布(于雯雯等, 2013)与环境因子的关系上，而明晰生物食性是了解海洋食物网结构及物质能量流动的基础，是制定和改善渔场渔业资源修复及利用政策的重要依据。
传统食性分析法，如胃含物分析法、饵料差减分析法皆存在一定局限性，只能反映生物短期摄食情况。而脂肪酸是生物体内重要的储能物质，占生物体干质量的5%左右，其化学性质稳定，被捕食者摄食分解后，能以原来的形式重新组合，并且以能量的形式长期储存在捕食者体内，是典型的生物标志物，脂肪酸标记法能准确反映物种一段时间内的综合摄食信息及营养级地位(沈亚男等, 2015)。本研究对吕泗渔场主要渔获物脂肪酸组成、营养关系、食性及季节变化进行分析，以期为深入研究该海域鱼类食性对环境变化的响应、渔场渔业资源可持续利用提供参考。
1 材料与方法 1.1 样本采集于2018年春季(5月)、夏季(8月)和秋季(10月)采用单船有翼单囊底拖网在吕泗渔场(32°00′~ 34°00′N，122°30′E以西)进行渔业资源调查并采集实验样品，作业拖速3.6 kn，每站拖曳时长约25 min，采样站位见图 1。根据渔获物种类及数量，选取每个季节数量优势的物种作为研究对象，每组选取3~5个平行样品，包括13尾哈氏仿对虾(Parapenaeopsis hardwickii)、14尾周氏新对虾(Metapenaeus joyneri)、14只日本蟳(Charybdis japonica)、10尾凤鲚(Coilia mystus)、12尾皮氏叫姑鱼(Johnius belangerii)、13尾棘头梅童鱼(Collichthys lucidus)、13尾小黄鱼(Larimichthys polyactis)和10尾银鲳(Pampus argenteus)，共8种99尾渔获物，冷冻保存于–20℃，带回实验室后立即处理。
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图 1 研究区域及采样站位 Fig.1 Study area and sampling locations |
测量渔获物体长、体重(表 1)和性腺成熟度，其中，日本蟳和银鲳的性腺成熟度主要处于Ⅴ~Ⅵ期，其他渔获物主要处于Ⅱ~Ⅲ期。鱼类取第1背鳍附近白肌，虾类取腹部肌肉，蟹类取第1螯足肌肉，用超纯水冲洗干净后放入冷冻干燥机冷冻干燥30 h，再用混合球磨仪研磨成粉末，装入离心管待测。
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表 1 主要渔获物体长、体重范围 Tab.1 The length and weight range of the main catches |
采用Folch法提取脂肪酸(Folch et al, 1957)，称取0.2 g粉末，加入15 mL氯仿–甲醇溶液(体积比2∶1)，浸泡22 h，离心过滤(3500 r/min)后取上清液并加入0.9%的生理盐水，取下层溶液于圆底烧瓶中氮吹，得到粗脂。
1.2.3 粗脂甲酯化粗脂甲酯化参照GB/T 17376- 2008《动植物油脂脂肪酸甲酯制备》的三氟化硼–甲醇法，先加入氢氧化钠–甲醇溶液(0.5 mol/L) 4 mL，水浴加热，8 min后加入4 mL三氟化硼–甲醇溶液，25 min后加入4 mL正己烷，萃取回流2 min，冷却至室温，再加入饱和NaCl溶液，吸取上层有机层，以1∶1的比例与十九烷酸甲酯(50 mg/L)混合于色谱瓶，待GC-MS测定。
1.2.4 脂肪酸GC-MS分析色谱柱型号为Agilent HP-88 (60 m×0.25 nm×0.20 μm)，进样口温度220℃，检测器温度280℃，温柱初始温度125℃，以8℃/min上升到145℃，保持26 min后，再升温至220℃ (2℃/min)。以37种脂肪酸混标为标准，对比保留时间进行定性分析，以十九烷酸甲酯标准品为内标，进行定量分析，内标回收率皆在74%以上，内标法公式如下：
| ${X_i} = {F_i} \times \frac{{{A_i}}}{{{A_{19}}}} \times \frac{{{m_{19}}}}{m} \times 100{\rm{\% }}$ |
式中，
脂肪酸数据多元统计运用方差分析(ANOVA)和聚类分析(Cluster)。聚类分析将样本分组，使用Origin 2018和SPSS 20.0软件进行，方差分析判定变量之间是否存在显著差异，分析精度为±0.01%。
2 结果 2.1 脂肪酸组成及季节差异8种渔获物样品体内各检测出30种脂肪酸，包括12种饱和脂肪酸(SFA) (C12:0、C13:0、C14:0、C15:0、C16:0、C17:0、C18:0、C20:0、C21:0、C22:0、C23:0和C24:0)、8种单不饱和脂肪酸(MUFA) (C14:1n5、C15:1n5、C16:1n7、C17:1n7、C18:1n9、C20:1、C22:1n9和C24:1n9)和10种多不饱和脂肪酸(PUFA)(C18:2n6、C18:3n3、C18:3n6、C20:2、C20:3n3、C20:3n6、C20:4n6、C20:5n3、C22:2n6和C22:6n3)。饱和脂肪酸中，C16:0和C18:0百分含量最高；不饱和脂肪酸中，C18:1n9、C20:5n3(EPA)和C22:6n3(DHA)百分含量最高。8种主要渔获物PUFA/SFA分布于0.88~1.79之间，n-3/n-6分布于2.56~3.18之间。
根据脂肪酸含量显著性差异检验可知(表 2和表 3)，日本蟳PUFA/SFA显著高于其他渔获物(P < 0.05)，8种渔获物的EPA+DHA、PUFA/SFA、n-3和n-3/n-6，秋季显著高于春、夏季(P < 0.05)。对食性有指示作用的脂肪酸称为特征脂肪酸，吕泗渔场主要渔获物检测到的特征脂肪酸有C16:1n7、C18:1n9、C20:4n6、C20:5n3、C22:6n3、Σ15+Σ17、C18:2n-6+C18:3n-3、C20:1+C22:1、C20:5n-3/C22:6n-3、Σ22+Σ24和DHA/EPA。其中，主要渔获物的C16:1n7和Σ15+Σ17夏季显著高于春、秋季(P < 0.05)，C20:4n6、C22:6n3、Σ22+Σ24和DHA/EPA秋季显著高于春、夏季(P < 0.05)，C20:1+C22:1秋季显著低于春、夏季(P < 0.05)。
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表 2 主要渔获物部分脂肪酸百分含量 Tab.2 Partial fatty acid content of main catches |
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表 3 春夏秋三季主要渔获物部分脂肪酸百分含量 Tab.3 Partial fatty acid content of main catches in spring, summer and autumn |
哈氏仿对虾、周氏新对虾和日本蟳C20:5n3显著高于鱼类(P < 0.05)。哈氏仿对虾的Σ15+Σ17夏季显著高于春、秋季(P < 0.05)，C20:5n3秋季显著高于夏季(P < 0.05)，C18: 2n-6+C18:3n-3和C20:1+C22:1秋季显著低于春、夏季(P < 0.05)，3个季节C20:5n-3/ C22:6n-3 < 1。周氏新对虾的C20:4n6秋季最高，春季最低，3个季节差异显著(P < 0.05)，Σ22+Σ24秋季显著高于春、夏季(P < 0.05)，Σ15+Σ17秋季显著低于春、夏季(P < 0.05)，春夏C20:5n-3/C22:6n-3 > 1，秋季C20:5n-3/C22:6n-3 < 1。日本蟳的C18:1n9秋季显著高于夏季(P < 0.05)，C18:2n-6+C18:3n-3秋季显著高于春季(P < 0.05)，春季C20:5n-3/C22:6n-3 < 1，夏、秋季C20:5n-3/C22:6n-3 > 1。
3个季节所有鱼类的C20:5n-3/C22:6n-3皆 < 1。凤鲚的C20:1+C22:1秋季显著低于春、夏季(P < 0.05)。皮氏叫姑鱼的C16:1n7春季显著高于秋季(P < 0.05)，Σ15+Σ17夏季显著高于春、秋季(P < 0.05)，C20:1+ C22:1夏季最高，秋季最低，3个季节差异显著(P < 0.05)，C22:6n3和Σ22+Σ24秋季显著高于春、夏季(P < 0.05)。棘头梅童鱼的C18:2n-6+C18:3n-3夏季显著低于春、秋季(P < 0.05)，C20:4n6、C20:5n3、C22:6n3和Σ22+Σ24秋季显著高于春、夏季(P < 0.05)。小黄鱼的C20:4n6春季显著低于夏、秋季(P < 0.05)，Σ15+Σ17夏季显著高于春、秋季(P < 0.05)，C20:1+C22:1夏季最高，秋季最低，3个季节差异显著(P < 0.05)，C22:6n3和Σ22+Σ24秋季最高，春季最低，3个季节差异显著(P < 0.05)。银鲳C20:5n3春季显著高于夏季(P < 0.05)，C20:4n6、C22:6n3和Σ22+Σ24秋季显著高于春、夏季(P < 0.05)。
2.2 主要渔获物DHA/EPA值及聚类分析用DHA/EPA值对主要渔获物绘制柱状图(图 2)，哈氏仿对虾、周氏新对虾和日本蟳DHA/EPA值较低，分别为1.83、1.34和0.98；皮氏叫姑鱼、凤鲚、棘头梅童鱼和小黄鱼的DHA/EPA值居中，分别为2.77、3.12、2.82和3.74；银鲳DHA/EPA值较高，为4.15。
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图 2 主要渔获物DHA/EPA值 Fig.2 DHA/EPA ratios of main catches |
对吕泗渔场主要渔获物脂肪酸含量进行聚类分析(图 3a)，在距离12处可分为3组，哈氏仿对虾、周氏新对虾和日本蟳为一组，银鲳为一组，凤鲚、皮氏叫姑鱼、棘头梅童鱼和小黄鱼为另一组。春、夏、秋3个季节脂肪酸含量聚类分析结果显示(图 3b~d)，在距离14处，春季分为4组，哈氏仿对虾、周氏新对虾和日本蟳为一组，凤鲚为一组，棘头梅童鱼和银鲳为一组，皮氏叫姑鱼和小黄鱼为另一组；夏季分为3组，哈氏仿对虾、周氏新对虾、凤鲚、皮氏叫姑鱼和小黄鱼为一组，日本蟳为一组，棘头梅童鱼和银鲳为另一组；秋季可分为3组，哈氏仿对虾和周氏新对虾为一组，日本蟳为一组，凤鲚、皮氏叫姑鱼、棘头梅童鱼、小黄鱼和银鲳为另一组。
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图 3 3个季节(a)、春季(b)、夏季(c)、秋季(d)主要渔获物脂肪酸聚类分析 Fig.3 Fatty acid clustering analysis of main catches in three seasons (a), spring (b), summer (c) and autumn (d) |
海洋被称作"蓝色粮仓"，一直以来都是人类重要的食物来源之一，海洋生物向人类膳食提供了近17%的动物蛋白，同时包括多种PUFA，如C18:2n6、C18:3n3、EPA和DHA等，它们可以有效预防心血管疾病、炎症、癌症和神经退行性疾病等。其中，亚油酸和α-亚麻酸又称必需脂肪酸，人类自身无法合成，只能通过膳食摄取(Wang et al, 2019)。PUFA是美国食品药品管理局(FDA) GRAS (generally recognized as safe)认证的安全食品，美国心脏协会(AHA)推荐每天通过鱼油形式摄入1 g n-3 PUFA，可以预防心血管类疾病，国际脂肪酸和脂类研究学会(ISSFAL)建议健康成年人每天至少摄入0.5 g EPA+DHA，PUFA/SFA > 0.4为宜(Adkins et al, 2010)，人类日常膳食肉类PUFA/SFA值约为0.1 (Ospina-E et al, 2012)。本研究渔获物PUFA/SFA皆分布于0.88~1.79之间，其中，比值较高为哈氏仿对虾(1.20)、周氏新对虾(1.20)、日本蟳(1.79)、棘头梅童鱼(1.08)和小黄鱼(1.11)。现代人类的饮食模式导致n-6过剩，而n-3/n-6比例失衡会改变下游通路细胞基因的表达和调控，从而影响到细胞膜的流动性和器官功能等，因此，n-3/n-6值是评价脂肪质量的重要指标(Huynh et al, 2009)。主要渔获物中凤鲚、棘头梅童鱼和小黄鱼n-3/n-6值最高(> 3)，因此，它们的脂肪质量比其他渔获物更优。
本研究结果显示，主要渔获物的EPA+DHA、PUFA/SFA、n-3、n-3/n-6秋季显著高于春、夏季，这与Zlatanos等(2007)水温较低时n-3含量较高的结论相符。因此，秋季鱼类比春、夏季鱼类具有更高的营养保健价值。
3.2 基于脂肪酸的营养关系研究Dalsgaard等(2003)在脂肪酸与食物网关系的研究中发现，DHA/EPA值随营养级增大而增大，DHA/EPA是指示营养级的良好标志物。本调查中，主要渔获物可分为3组，哈氏仿对虾、周氏新对虾和日本蟳(DHA/EPA < 2)为一组，皮氏叫姑鱼、凤鲚、棘头梅童鱼和小黄鱼(DHA/EPA为2~4)为一组，银鲳(DHA/EPA > 4)为另一组。本研究结果与黄亮(2004)对南黄海主要鱼类食物网研究结果相符。研究表明，随着体长增大，鱼类食性范围逐渐扩大以满足不同阶段的营养需求(Lukoschek et al, 2001)，比较吕泗渔场主要渔获物三季DHA/EPA发现，秋季显著高于春、夏季，推测由于经过春、夏两季生长，渔获物体型更加饱满，口裂增大，游泳能力更强，具备了捕食更大型饵料生物的能力，且饵料生物营养级升高，捕食者营养级也随之升高(张波等, 2016)，这也与任晓明等(2019)海州湾秋季鱼食性生物量大于春季，底栖动物食性生物量低于春季的结论一致。
聚类分析可将吕泗渔场主要渔获物分为3组，分别为哈氏仿对虾、周氏新对虾和日本蟳为一组，凤鲚、皮氏叫姑鱼、棘头梅童鱼和小黄鱼为一组，银鲳为另一组。春季分为4组，而夏、秋季皆为3组，推测可能是由于渔获物体型增大后摄食范围更广泛，因此，不同生物间的饵料生物重合增多，差异减小。
3.3 基于特征脂肪酸的食性研究研究表明，C16:1n-7、EPA、EPA/DHA > 1可指示硅藻食性(金鑫, 2011)，C18: 4n-3、DHA、EPA/DHA < 1可以作为甲藻食性指标(Dalsgaard et al, 2003)，Σ15+Σ17和C18:1n-7可以反映细菌食性(Rajendran et al, 1993)，C20:1+C22:1表示对浮游动物的摄食偏好(Kattner et al, 1998)，C18:1n-9可以揭示褐藻食性(Johns et al, 1979)，C18:2n-6+C18:3n-3和Σ22+Σ24可指示陆生植物食性(Budge et al, 2001)，C18:2n-6+C18:3n-3则是海草、大型藻类食性的标志物(Every et al, 2016)。较高的C20:4n-6则能指示底栖生物食性(Stowasser et al, 2009)，C18:1n-7/C18:1n-9值< 0.5表示肉食性，反之则为植食性(Richoux, 2005)。
脂肪酸组成分析显示，日本蟳、棘头梅童鱼、银鲳C18:1n9较高(> 14%)，褐藻食源更明显；哈氏仿对虾、银鲳C18:2n-6+C18:3n-3最高(> 3%)，陆生植物食源明显，C18:2n-6+C18:3n-3同时也指征了大型藻类和海草食源；凤鲚、小黄鱼、银鲳C20:1+C22:1较高(> 3.8%)，浮游动物食性明显；较高的C20:4n6 (> 4.5%)指征了哈氏仿对虾、周氏新对虾、日本蟳皆具明显的底栖生物食性，这与黄美珍(2004)的研究结果一致。同时，哈氏仿对虾和日本蟳Σ15+Σ17最高(> 4.4%)，指征了细菌食源偏好；日本蟳硅藻食性显著高于鱼类，这与王春琳等(1998)硅藻类是日本蟳主要食物之一的结论一致，其他渔获物则具甲藻食源偏好(C20:5n-3/C22:6n-3 < 1)；由于C18:1n-7含量极低，远小于分析精度0.01%，默认为0，因此，C18:1n-7/ C18:1n-9 < 0.5，反映各渔获物具肉食性。
总体上，渔获物夏季硅藻、细菌食源显著高于春、秋季，秋季底栖生物、甲藻、陆生植物食源显著增加，浮游动物食性显著减少。杨洋等(2016)研究表明，夏季浮游植物以硅藻为主，春、秋季则以甲藻为主，因此，渔获物藻类食性转变可能是对藻类季节差异的响应。鱼类夏季细菌食性显著增加，推测主要源于间接摄食，如以细菌为食的饵料生物或碎屑物质等(金鑫, 2011)，而秋季底栖生物食源显著增加，浮游动物食性显著降低，可能是由于秋季水温降低，浮游动物生物量随之下降(李晓慧等, 2017)。春、夏、秋3个季节各渔获物特征脂肪酸显著性差异检验结果显示，其中，日本蟳、银鲳性腺处于Ⅴ~Ⅵ期，其他渔获物性腺处于Ⅱ~Ⅲ期，哈氏仿对虾的夏季细菌食源显著增加，而秋季浮游动物、大型藻类、海草食性显著减少，3个季节皆偏好摄食甲藻。周氏新对虾秋季底栖生物、陆生植物食性显著增加，细菌食源显著减少，春夏偏好摄食硅藻，秋季偏好摄食甲藻。日本蟳秋季褐藻、大型藻类、海草食性显著增加，春季偏好摄食甲藻，夏秋偏好摄食硅藻。凤鲚秋季浮游动物食性显著减少。这与郭爱等(2014)凤鲚主要食源为浮游动物且秋季空胃率最高的结论一致。皮氏叫姑鱼春季硅藻食源显著增加，夏季浮游动物、细菌食源显著增加，因其不会直接摄食细菌，推测为间接摄食，秋季甲藻、陆生植物食源显著增加。棘头梅童鱼夏季大型藻类、海草食源显著减少，秋季甲藻、陆生植物、底栖生物食源显著增加。小黄鱼春季底栖生物食性显著减少，夏季浮游动物、细菌食源显著增加，但其不会直接取食细菌，推测为间接摄食，秋季甲藻、陆生植物食源显著增加，此结果也符合王凯等(2012)小黄鱼胃含物中藻类(%IRI=1.90)相对重要性指数百分比仅低于虾类(%IRI=95.4)。银鲳秋季食性显著转变，甲藻、陆生植物、底栖生物食性显著增加，这也与魏秀锦等(2018)银鲳为杂食性鱼类，饵料包括虾类、日本枪乌贼(Loligo japonica)、浮游植物、浮游动物等，其中，浮游植物占比0~21.33%相符。
脂肪酸标记法是食性分析的重要手段，对传统食性分析中难以鉴定的藻类有较高的识别能力，但在特定生态系统中，不同生物可能具有相似的脂肪酸特征(崔莹, 2012)，且生物食性转变是对多方面因素的响应，包括生物本身生长发育阶段、洄游特性、饵料生物群落季节变化、温度、盐度和人类活动等(刘鸿雁等, 2018)。因此，今后研究将结合胃含物DNA鉴定技术和脂肪酸标记法，深入探讨鱼类食性转变及其影响因素。
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