口虾蛄(Oratosquilla oratoria)隶属甲壳纲(Crustacea)、口足目(Stomatopoda)、虾蛄科(Squillidae)、口虾蛄属(Oratosquilla)，是一种广泛分布于西北太平洋沿海的经济甲壳类资源。近年来，随着传统经济渔业资源的衰退，口虾蛄已成为我国沿海重要的渔业种类之一(潘国良等, 2013; 李显森等, 2016)。特别是在渤海，由于小黄鱼(Larimichthys polyactis)、带鱼(Trichiurus lepturus)和中国对虾(Fenneropenaeus chinensis)等渔业资源的衰退，口虾蛄作为甲壳类群落的绝对优势种(Wu et al, 2019)已成为沿岸省市的支柱渔业之一。

口虾蛄不仅具有较高的经济价值，也在近海生态系统中发挥着重要的生态作用。口虾蛄多栖居于浅海泥沙底的U型洞穴中。它们在挖掘洞穴的过程中，通过生物扰动作用，直接影响着近海营养循环和能量流动(Laverock et al, 2011)。同时，口虾蛄系小型凶猛捕食性肉食甲壳类，以多种甲壳类、贝类及鱼类等为食(DeVries et al, 2016; Yang, 2001)，对维持近海食物网复杂性和稳定性具有重要作用。

近年来，在人工培育条件下，我国学者系统研究了口虾蛄的配子发生(刘海映等, 2013; 薛梅等, 2016)、受精卵发育(刘海映等, 2011; 张年国等, 2018)和幼体生长发育(刘海映等, 2009; 张年国等, 2018)等繁殖生物学特征。基于不同区域的底拖网渔业资源调查，解析了可捕口虾蛄(多大于60 mm)的时空分布及其与环境因子的关系(潘国良等, 2013; 吴强等, 2015; 李鹏程等, 2020; Li et al, 2020; Zhang et al, 2020)。结合实验生态学分析和野外样品采集分析，了解口虾蛄生长、存活、食性和繁殖力等基础生物学特征(刘海映等, 2006; 盛福利等, 2009; 徐海龙等, 2010; 宁加佳等, 2016; 耿玉玲等, 2019; 张年国等, 2019)。然而，关于口虾蛄早期补充的报道多见于日本近海(Kodama et al, 2004、2006)，在我国未见报道；关于口虾蛄育幼场分布及其仔虾转为底栖生活所需的环境条件，国内外鲜有报道。在我国近海，仅谷德贤等(2018)采用大型浮游生物网水平拖网，调查了渤海湾口虾蛄假蚤状幼体的密度分布，并分析了影响其分布的主要环境因素；Zhang等(2020)分析了黄海中部海州湾及邻近海域体长 < 80 mm的当年生口虾蛄栖息适宜性。

本研究基于2017年渤海渔业资源底拖网调查数据，分析了口虾蛄仔虾(全长 < 60 mm)的季节分布及其与主要环境因子的关系，并结合该物种的繁殖和早期生长发育相关文献资料，探讨渤海口虾蛄群体的早期补充模式，旨在为口虾蛄资源的科学评估、养护和管理提供必需的生物学和生态学基础。

1 材料与方法 1.1 数据

本研究数据来源于中国水产科学研究院黄海水产研究所于2017年春季(3―6月)和夏秋季(8―11月)在渤海开展的逐月渔业资源底拖网调查。调查区域和站位如图 1所示。调查租用双拖渔船，使用专用调查网具，网口高6 m、宽22.6 m、周长为1740目，网目63 mm，囊网网目20 mm，拖速3节。每站预计拖网1 h，但因天气、生产渔船作业、站位水深和底质限制等原因，各月份调查站位有所不同，个别站位拖网不足1 h。在各站位，现场对捕获的所有口虾蛄样品进行计数和称重，挑选最大和最小个体分别测量和记录其全长(L, mm)和体重(W, g)。随机抽取50尾个体(不足50尾则全部留样)进行全长、体重、性别等生物学特征测定。根据各站位记录的口虾蛄最小全长，若某站位最小全长≤60 mm，则认为该站位出现口虾蛄仔虾(图 1)。

选择60 mm全长作为口虾蛄仔虾的分界点，主要是因为：口虾蛄浮游幼体发育为Ⅰ期仔虾后(全长20 mm左右)转为底栖生活(刘海映等, 2009; 张年国等, 2018)，此后其对生境的自主选择需经过一段时间才能在其分布中体现；口虾蛄当年生个体体长多为30~70 mm (王波等, 1998)，其首次性成熟的最小体长在80 mm左右(徐善良等, 1996)，研究口虾蛄仔虾分布及其影响因子所需的体长分界点需明显大于30 mm、小于70 mm；考虑调查中底拖网对口虾蛄个体大小的选择性以及后续生物学测定以全长为主，选择60 mm全长作为分界点能有效增加成功捕获仔虾的概率以及充足的样本量。

另外，在各个站点利用盐温深(CTD)测量系统同步测定底层温度、底层盐度和水深等环境数据，并利用高斯变异函数模型(Pebesma, 2004)通过空间插值估算整个调查区域内各月份的底层温度(图 1)。底质数据(包括沙、粉砂和粘土含量的百分比，粒径大小分布的平均粒径、偏度和峰度)提取自Yuan等(2020)。因该底质粒径分布图为等值线图，本研究所提取的底质数据为整数型，表示各底质因子的大小等级。例如，以含沙百分比为例，大小等级为1~8，等级越大，含沙量越高；以平均粒径为例，大小等级为1~6，等级越大，以μm计的粒径越小，详见Yuan等(2020)。

1.2 统计分析

首先，按季节定性描述渤海口虾蛄仔虾(< 60 mm)各季节的空间分布特征，并按月份分析其出现概率、样本量及其全长和体重分布。其次，分别针对春季和夏秋季，应用广义加性模型(generalized additive model, GAM)(Wood et al, 2002)分析口虾蛄仔虾出现概率与环境因子之间的关系。其表达式为：

$ y = \hat y + \varepsilon $

$ f(\hat y) = {\beta _0} + \mathop \sum \limits_{i = 1}^n s({x_i}) $

式中，y为出现概率的观察值，对任一调查站位，若捕获到口虾蛄仔虾，则y取值为1，反之则为0；$\hat y$为y的估计值；$f(\hat y)$为连接函数，因y服从二项分布，本研究中$f(\hat y)$为logit变换函数；${\beta _0}$为截距；$s({x_i})$为第i个环境变量x_i的样条平滑函数；$\varepsilon $为误差项。

本研究初步考虑了海水底层温度、底层盐度、水深及5个底质变量(包括底质中的含沙百分比等级、粉砂含量百分比等级，底质粒径大小分布的平均粒径、偏度和峰度等级) (Yuan et al, 2020) 8个环境因子对口虾蛄仔虾出现概率的影响。采用逐步回归法(Lu et al, 2014)，根据AIC值和各因子对应变量影响的显著性，筛选出显著影响口虾蛄仔虾出现概率的主要环境因子。

基于检索到的相关文献，综述我国近海口虾蛄产卵期、胚胎和幼体发育历时、仔虾生长等繁殖和早期生长发育特征，并结合渤海水温周年变化和上述仔虾季节性分布及其影响因子研究结果，阐释渤海口虾蛄早期补充过程。

2 结果与分析 2.1 仔虾季节分布与影响因子

2017年春季4个航次共调查站位156个，其中，仅48个站位捕获到口虾蛄仔虾，3―6月捕获概率分别为17.1%、47.2%、43.6%和17.4%。春季各月捕获口虾蛄仔虾样品全长中值均在50 mm以上，仅4月和5月捕获到全长40 mm以下的口虾蛄仔虾；仔虾在所有口虾蛄样品中的占比在4月最高(11.0%)，3月和5月次之(表 1)。

2017年夏秋季4个航次共调查站位173个，其中，105个站位捕获到口虾蛄仔虾，捕获概率明显高于春季航次。夏秋季航次捕获概率以10月和9月最高(分别为88.4%和83.3%)，11月次之(66.7%)，8月最低(仅为2.3%)。8月仅捕获1尾口虾蛄仔虾(全长60 mm)，9―11月捕获的口虾蛄仔虾全长中值逐月降低，且11月的仔虾样品半数以上全长在40 mm以下(表 1)。仔虾在所有口虾蛄样品中的占比在11月高达72.9%，9月次之(14.5%)，10月和8月极低(表 1)。

渤海口虾蛄仔虾的分布呈现明显的季节差异。在春季，口虾蛄仔虾3月呈零星分布，4月主要分布于底层水温在8℃以上的莱州湾及其邻近水域，5月分布区明显向北扩散，6月主要分布于辽东湾和渤海海峡以西等水温相对较低区域(图 1)。春季，显著影响口虾蛄仔虾出现概率的环境因子为底层温度、底质平均粒径和底质粒径偏度，三者对仔虾出现概率的解释率为22.1% (表 2)。当底层温度在11℃左右时，仔虾出现概率最高；当底层温度低于7℃或高于15℃时，仔虾出现概率明显降低(图 2)。春季，口虾蛄仔虾在底质平均粒径等级和偏度等级皆在4以下的区域出现概率较高(图 2)。

夏秋季，口虾蛄仔虾在9月和10月广泛分布在整个渤海研究区域内，在11月开始趋于斑块化分布(图 1)。夏秋季显著影响口虾蛄仔虾出现概率的环境因子为底层温度、底层盐度和底质含沙百分比，三者对仔虾出现概率的解释率为14.8% (表 3)。当底层温度在15℃左右时，仔虾出现概率相对较高；当底层温度低于10℃或高于25℃时，仔虾出现概率明显降低(图 3a)。口虾蛄仔虾在盐度31以上区域出现概率较高，当盐度低于30时出现概率急剧降低(图 3b)。另外，口虾蛄仔虾的出现概率，随着底质含沙百分比的增加而降低(图 3c)。

2.2 繁殖和早期生长发育

国内相关文献对口虾蛄产卵期的报道较为一致。徐善良等(1996)根据卵巢成熟系数和摄食强度等的周年变化，认为浙江北部海域口虾蛄每年仅有1个产卵期(6―7月)。王波等(1998)基于国内外文献和生产实践，提出口虾蛄繁殖期较长，为4―9月，繁殖盛期为5―7月，各地略有差异。薛梅等(2016)采用组织学和电镜技术研究了大连皮口海域平均体长为12 cm左右的口虾蛄性腺发育的周年变化，发现雌、雄口虾蛄性成熟高峰期均有2个，雌性性成熟高峰期为5月和11月，雄性性成熟高峰期在4月和11月；考虑采样水域的实际水温状况，认为口虾蛄繁殖盛期在5―9月是合理的。

整合2000年后口虾蛄人工孵化实验结果，在20~24℃水温条件下，其受精卵孵化需16~19 d左右；在26~28℃水温条件下，不同研究报道的孵化时间差距迥异(长为20 d左右，短则8 d) (表 4)。在21.4~ 23.7℃水温条件下，出膜后幼体历时35~40 d发育为Ⅰ期仔虾；水温升高，有助于加快幼体发育、缩短幼体期、提高苗种育成率，但水温过高(> 29℃)时，苗种育成率急剧降低(表 5)。概括而言，在20~24℃以下的自然水温环境下，口虾蛄受精卵孵化出膜及出膜后幼体发育为Ⅰ期仔虾历时41~59 d。

关于口虾蛄仔虾生长发育研究，国内外报道较少。根据王波等(1998)对我国近海口虾蛄个体形态和生长的描述，7月观测到的Ⅰ期仔虾发育成头胸甲长11.5 mm、全长52 mm的个体，需要2个月左右。温度是口虾蛄生长发育的关键影响因子。据张年国等(2019)报道，在5~8℃水温条件下，口虾蛄摄食明显减弱，仅有少量摄食行为；当水温降至5℃以下时，口虾蛄基本停止摄食。在日本西海岸博多湾，平均底层水温在11月约为15℃，在次年2月降至全年最低(8℃以下)，随后在4月升至10℃以上，在此期间，口虾蛄生长缓慢(Hamano et al, 1987)。

2.3 早期补充模式

在渤海调查区域内，20℃以上底层水温在5月出现于莱州湾湾底，6月向北蔓延至莱州湾大部分区域和渤海湾湾底，8月和9月广布整个调查区域；即使在最炎热的8月，鲜有水温超过28℃的区域(图 1)。这意味着，在6―8月产出的口虾蛄受精卵基本可在20~28℃的适温范围内，经过41~59 d (甚至更短时间)生长发育，在7月下旬至9月发育为Ⅰ期仔虾。另外，已有实验表明，10~13℃自然水温满足口虾蛄性腺发育积累的需求(张年国等, 2019)，且口虾蛄可在18℃自然水温条件下产卵(孙丕喜等, 2000)，因此，渤海部分区域4―5月水温条件可满足口虾蛄5月产卵需求。5月渤海底层水温多低于20℃(图 1c)，若受精卵此时产出，其孵化时间可能超过20 d，在6月上旬后孵化出膜；出膜后幼体在6―7月水温条件下，预计历时35~40 d在7月发育为Ⅰ期仔虾。按照7月观察到的Ⅰ期仔虾历时2个月左右长至52 mm全长计(王波等, 1998)，在7―11月底层水温条件下，7―9月长成的Ⅰ期仔虾可在当年9―11月长成全长为50 mm左右仔虾。这一早期补充过程的推断与本研究结果中9―11月仔虾的广泛分布互为验证。

12月，渤海底层水温基本降至8℃以下；1―2月，渤海水温通常为全年最低；3月，渤海水温通常难以达到8℃(图 4)。考虑低温对口虾蛄摄食和生长的限制，渤海口虾蛄在12月至次年3月应摄食很少、基本停止生长。这意味着，渤海春季(尤其是4―5月)出现的口虾蛄仔虾，可能由前一年11月左右新生的Ⅰ期仔虾或虾蛄幼体在越冬期(12―3月)停止生长后、再经过1―2个月的生长而成。基于我国近海口虾蛄产卵期为5―9月，考虑渤海水温周年变化，推断渤海春季出现的口虾蛄仔虾应是前一年8―9月左右产出的“秋后生”群体。

3 讨论 3.1 仔虾季节分布及其影响因子

本研究关于口虾蛄仔虾四季皆有出现的发现并非特例。吴强等(2015)对渤海莱州湾口虾蛄生物学研究展示了类似的结果：3―6月和8―11月，每月在莱州湾底拖网渔业资源调查均有捕获全长30~60 mm的口虾蛄仔虾，其样本量在4月最高，其次是3月、11月和10月。在山东近海，体长不足50 mm的口虾蛄仔虾在2016年10月和2017年1月、5月、8月的科学调查与渔业生产中皆有发现(耿玉玲等, 2019)。另外，在黄海中部海州湾及邻近海域，体长 < 80 mm的口虾蛄仔虾在春季(5月)和秋季(10―11月)皆有出现(Zhang et al, 2020)。

在黄海中部海州湾及邻近海域，对当年生口虾蛄(体长 < 80 mm)丰度分布影响最大的环境因子是水深，其贡献率在春季和秋季分别为43.70%和73.95%；影响次之的环境因子，在春季依次是温度和底质(贡献率分别约为42.6%和12.5%)，在秋季依次为底质和温度(贡献率分别约为12%和10%)(Zhang et al, 2020)。本研究中，在春季和夏秋季，水深均不是影响渤海口虾蛄仔虾分布的显著因子。这可能是因为渤海多数水域在25 m以浅，在口虾蛄仔虾适宜水深范围内；且其内水深梯度走向较黄海中部更为复杂，水深与其他生境因子(如离岸距离、透明度、溶解氧和可利用食物等)关联性有限，因此，独立的水深因子未能显著影响口虾蛄仔虾分布。底质的平均粒径和粒径偏度关乎底质的质地，直接影响着穴居生物营造洞穴的难易程度(Chen et al, 2017)；同时，这2个因子在一定程度上决定了底质中液体和空气的含量，间接影响着底质的保暖性能(Chen et al, 2019)。这在一定程度上解释了春季底质因子对口虾蛄仔虾分布的显著影响。

另外，温度对口虾蛄仔虾分布的影响着重体现在春季。3月口虾蛄仔虾呈零星分布，可能是因为在8℃以下水温条件下，其摄食行为很少(张年国等, 2019)，长时间潜藏于海底洞穴，难以被底拖网捕获。4月，温度对仔虾分布的影响最为明显，具体表现为仔虾主要出现在底层水温为8℃以上的莱州湾及其邻近水域(图 1b)。这可能是因为，当水体温度大于8℃时，口虾蛄摄食正常(张年国等, 2019)，需离开洞穴捕食，增加了其被底拖网捕获的概率，这也解释了5月仔虾的广泛分布。6月仔虾出现频次较低，分布区域局限于底层水温相对较低的辽东湾和渤海海峡以西水域。考虑口虾蛄定居习性，这可能是因为其他高温水域的“秋后生”仔虾生长较快，全长已在60 mm以上，体现了温度对口虾蛄生长的影响及其生长速度的空间差异。

3.2 早期补充过程

日本学者Kodama等(2004)调查了东京湾口虾蛄繁殖习性和幼体丰度的季节变化，研究表明，口虾蛄生殖细胞同步发育，一次性完成排卵；体长小于10 cm的雌性口虾蛄多在8月产卵；体长大于10 cm的雌性口虾蛄多在5月产卵，少数可持续到9月完成排卵；大个体口虾蛄资源量的减少导致幼体丰度在7月降低、8―9月达到峰值。渤海口虾蛄与东京湾口虾蛄为同一物种的不同地理群体，其繁殖习性应差异较小，都存在高龄大个体比低龄小个体产卵早且持续时间长的繁殖特性。这一现象属于母本效应(maternal effects)的具体表现之一，在硬骨鱼类中也较为常见(Hixon et al, 2014)。基于口虾蛄这一繁殖特性，性成熟提前和产卵群体小型化将直接导致其种群繁殖格局的变化(如产卵期推迟或延长、产卵高峰滞后等)，进而改变整个种群的早期补充过程(Kodama et al, 2006)。日本学者Nakajima等(2010)报告了东京湾口虾蛄性成熟提前和产卵群体小型化导致的产卵季节变化(由春季单峰产卵变为春、夏双峰产卵)，并阐释了这一变化对当地口虾蛄渔业补充的影响。

根据渤海春季和夏秋季口虾蛄仔虾的分布和出现频次，结合该物种的繁殖和早期生长发育特征，本研究认为渤海口虾蛄群体表现出明显的多季节补充(multi-seasonal recruitment)模式。其产卵期长达5个月，5―7月产出的受精卵在7―9月发育成Ⅰ期仔虾，在9―11月长成全长为50 mm左右的仔虾；8―9月产出的受精卵，在当年10―11月左右发育成Ⅰ期仔虾，12月至次年3月受低温限制停止生长，春季水温回升后经过1~2个月生长，在4―5月长成全长为50 mm左右的仔虾。这一早期补充模式尚未经过充分验证。因雌性口虾蛄在洞穴中产卵且在抱卵孵化期间停止摄食，野生口虾蛄产卵季节通常根据性腺发育的周年变化推断得到。通过浮游生物调查厘清口虾蛄浮游幼体丰度和分布的周年变化，同时，结合实验生态学手段阐明水温和光周期变化对口虾蛄早期生活史的影响，能有效验证和加深对口虾蛄早期补充的认知，进而为口虾蛄资源的合理养护和精准管理提供翔实的科学依据。

致谢: 感谢黄海水产研究所渔业资源与生态系统研究室各位同仁协助完成本研究中调查数据收集和样本采集。