2. 青岛海洋科技中心海洋生态与环境科学功能实验室 山东 青岛 266237;
3. 东营市海洋发展研究院 山东 东营 257091;
4. 日照市岚山区海洋与渔业监督监察大队 山东 日照 276808
2. Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science, Qingdao Marine Science and Technology Center, Qingdao 266237, China;
3. Marine Development Research Institute, Dongying 257091, China;
4. Ocean and Fisheries Supervision Brigade of Lanshan District, Rizhao 276808, China
生态系统完整性是生态系统健康的基础(王根绪等, 2003),生物完整性指数(index of biotic integrity, IBI)是定量分析生态系统完整性的热门方法(沈韫芬等, 2003)。IBI最初作为水体污染指标由Karr (1981)提出,随着其在生态系统健康评价中的广泛应用,研究对象由鱼类扩展到底栖动物、浮游生物、固着藻类和大型水生植物等,目前,在鱼类、底栖动物和浮游生物方面的应用较多(胡俊等, 2019; 丁敬坤等, 2020; 苏程程等, 2023)。
浮游植物是水域生态系统的初级生产者,对环境因子的变化反应敏感,容易受到环境综合变化的影响(熊梅君等, 2019),在水域生态系统健康评价中经常被选用(Wu et al, 2012; 马廷婷等, 2021)。近年来,浮游植物完整性指数(P-IBI)被越来越多地应用于海湾、河流、湖泊和水库的生态系统健康评价研究中(蔡琨等, 2016; 黎明民等, 2018; 蒋叶青, 2022),但在河口生态系统中应用较少。黄河口水域的生态系统健康评价主要有鱼类生物完整性指数(张芮等, 2017; 林群等, 2021; 牛明香等, 2023)和综合指标法(王广州等, 2023),本研究以浮游植物为对象,构建黄河口近岸海域基于P-IBI的生态健康评价指标体系和评价标准,评估黄河口近岸海域的生态健康状况,以期为该水域的健康管理和生态修复提供参考,为黄河流域生态保护和高质量发展提供数据支持,并为P-IBI在河口生态系统健康评价中的应用提供参考。
1 材料与方法 1.1 研究区域和采样点布设研究区位于渤海湾与莱州湾之间,是黄河入海与渤海海域形成的交叉水域,为典型的河口生态系统。考虑到黄河口水域的生态特征及采样点的均匀性和代表性,在119°00′E~119°25′E、37°20′N~38°05′N范围内共设置31个调查站位(图 1),于2020年5月、7月和12月按预设站位开展了3次浮游生物调查。
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图 1 黄河口近岸海域调查站位示意图 Fig.1 Location map of survey stations of the coastal waters in the Yellow River estuary |
使用浅水Ⅲ型浮游生物网(网口面积0.1 m2,筛孔对角线长77 μm)在每个调查站位自底至表垂直拖网采集浮游植物,采集的样品用甲醛溶液固定和保存,终浓度控制在5%。实验室内,取0.3 mL的亚样品于Paler-Maloney型计数框中,在400倍显微镜下进行物种鉴定与丰度统计。
利用RBR maestro3多参数水质分析仪在采样站位同步测定表层水温(SST)、表层盐度(SSS)、溶解氧(DO)和pH值,并采集水样带回实验室测定氨氮(NH4-N)、硝酸盐(NO3-N)、亚硝酸盐(NO2-N)、磷酸盐(PO4-P)和硅酸盐(SiO3-Si)等水质指标,测定方法按《海洋监测规范第4部分:海水分析》(GB 17378.4-2007)。
1.3 P-IBI指数构建 1.3.1 参照点的选取设置参照点可以为度量浮游植物群落改变程度及评价水域健康提供基准,参照点的合理选取至关重要,直接影响IBI评价结果。理想参照点是指未受到人类活动干扰或干扰度极小的采样点。由于黄河口近岸水域人类活动频繁,几乎不存在未受干扰的区域。本研究参考相关文献(郝媛媛等, 2014; 王雪等, 2022)和标准(海洋赤潮监测技术规程HYT 069-2005),根据生物多样性指数H′的划分标准确定参照点。H′值在3~4为清洁区域,2~3为轻度污染,1~2为中度污染,< 1为重度污染。将
考虑研究区的生态特征、浮游植物种群分布及数据可获得性等因素,参考有关研究(蔡琨等, 2016; 蒋叶青, 2022; 王霞等, 2021),选取生物学意义清楚且对环境因子变化反应敏感的指标构建指标体系,包括浮游植群落多样性、物种丰度和均匀性3个类型共13个候选指标(表 1)。
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表 1 候选生物指标 Tab.1 Candidate biological indicators |
指标筛选通过判别能力分析与相关性分析实现(Barbourm et al, 1996; 王旭等, 2022)。判别能力分析是利用箱线图比较候选指标在参照点和受损点箱体IQ (interquartile ranges, 25%~75%分位数范围)的重叠情况,箱体无重叠,IQ值为3;箱体有部分重叠,但中位线不在对方箱体内,IQ值为2;仅有1个箱体的中位线在对方箱体内,IQ值为1;2个箱体的中位线均在对方箱体内,IQ值为0。IQ值≥2的指标参数满足条件,进行Pearson相关性分析,以考察指标间的相关性,对显著相关、信息重叠程度高的2个指标(|r|≥0.9),综合分析后选取其中1个(Maxted et al, 2000)。最终获得构建黄河口近岸海域P-IBI评价指标体系的核心指标。
1.3.4 各站点P-IBI计算及生态状况采用比值法计算P-IBI值(苏瑶等, 2019; 张葵等, 2021),以各核心指标在全部采样站位中的95%或5%分位数的值为最佳期望值,根据指标对干扰的响应方式采用不同方法分别计算各指标分值。对于随干扰增大而上升的指标,以5%分位数的指标值为最佳期望值,指标分值=(最大值–实测值)/(最大值–最佳期望值);对于随干扰增大而下降的指标,则以95%分位数的指标值为最佳期望值,指标分值=实测值/最佳期望值。将同一站位的所有核心指标分值累加,即得该站位的P-IBI总分值。
以参照点P-IBI值的25%分位数为理想期望值(IBI expected, IBIE),对小于理想期望值的分布范围进行四等分(表 2),根据各站位的P-IBI总分值确定其生态状况等级。
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表 2 生态状况等级的划定标准 Tab.2 The delineation standard for ecological status grade |
1、3、5分赋值法为生物完整性指数健康评价的经典方法和常用方法(朱迪等, 2004),为便于同该区域内其他研究结果对比(张芮等, 2017; 林群等, 2021; 牛明香等, 2023),采用该方法对各站点的健康状态赋分(Karr, 2000),生态状况为“优”赋值5分,生态状况“良”和“一般”赋值3分,生态状况“较差”和“极差”赋值1分。采用等权重处理法,将各站点赋分后的分值合计,获得健康评价综合分值(CEI)。为消除指标数量不同造成的CEI差异(Moyle et al, 1998),采用公式(1)进行标准化处理,获得不同月份的CEI值。参考Karr等(1986)的研究,将黄河口近岸海域健康评价综合分值分为5个等级,健康评价标准见表 3。
$ {\text{CEI}} = \left({\frac{{\mathop \sum \nolimits_{i = 1}^n {C_i}}}{n}} \right) \times 12 $ | (1) |
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表 3 健康评价标准 Tab.3 Health evaluation criteria |
式中,CEI为黄河口近岸海域健康评价综合分值,Ci为第i个站位的得分,n为站位数。
1.5 指标计算本研究中多样性指数等指标计算利用Excel完成,判别能力分析和Pearson相关性分析利用SPSS 19.0完成。相关指标计算公式如下:
Shannon-Wiener多样性指数H´
$ {H}^{\prime }=-{\displaystyle}\sum\limits_{i=1}^{S}\frac{{n}_{i}}{N} {\text{log}}_{2}\frac{{n}_{i}}{N} $ | (2) |
$ \text { 或 } H^{\prime}=-\sum\limits_{i=1}^S \frac{n_i}{N} \ln \frac{n_i}{N} $ | (3) |
Pielou均匀度指数E:
$ E = H'/{\text{ln}}\;S $ | (4) |
Margalef丰富度指数D:
$ D = (S - 1)/{\text{ln}}\;N $ | (5) |
Simpson优势度指数C:
$ C = 1 - \mathop \sum \limits_{i = 1}^s {\left({\frac{{{n_i}}}{{{N_i}}}} \right)^2} $ | (6) |
式中,N为总个体数,ni为第i种的个体数,S为种类数。公式(2)的计算结果仅为区分参照点和受损点,计算Pielou均匀度指数时使用公式(3)。
2 结果与分析 2.1 浮游植物种类组成3次采样共鉴定浮游植物4门73种,其中,硅藻门(Bacillariophyta)浮游植物种类最多(共60种),占总种类数的82.19%;甲藻门(Pyrrophyta)浮游植物10种,占总种类数的13.70%;绿藻门(Chlorophyta)和定鞭金藻门(Chrysophyta)浮游植物分别为2种和1种,占总种类数的2.74%和1.37%。种类数量季节变化不大,5月浮游植物种类数略低,为43种,7月和12月浮游植物种类均为50种。3次采样中硅藻门种类均占绝对优势,以12月种类最多(47种),占该月总种类数的94%;绿藻门和定鞭金藻门仅出现在5月和7月,分别有1种(表 4)。
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表 4 各季节浮游植物门类组成 Tab.4 The phytoplankton composition in the various seasons |
将按公式(2)计算的生物多样性指数大于3 (7月大于2.5)的采样站位定为参照点,最终确定了黄河口近岸海域5月、7月和12月浮游植物完整性评价的参照点(表 5)。结合图 1可以看出,不同月份参照点的空间分布差异显著。5月,参照点分布在黄河入海口口门附近,7月则分布在莱州湾,12月仅有1个参照点分布在莱州湾,其他均分布在入海口以北水域。
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表 5 不同月份的参照点 Tab.5 Reference sites in May, July and December |
根据箱线图的判别标准,5月,M1、M3、M4、M5、M6、M7和M8等7个候选指标的参照点和受损点存在箱体重叠且一个箱体的中位线都在对方箱体之内的情况(即IQ < 2),予以剔除,其他6个候选指标M2、M9、M10、M11、M12和M13纳入下一步分析(图 2)。7月,M7、M8参照点和受损点的IQ值均为3,但因异常值过多,予以剔除,剩余的指标中,M1、M2、M3、M9、M10、M11、M12和M13等8个候选指标的IQ≥2(图 3),用于后续分析。12月,M5、M6、M8、M9、M10、M11、M12和M13等8个指标满足要求(图 4),进入相关性分析。
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图 2 5月初步筛选后的生物指标在参照点和受损点的箱线图 Fig.2 Box diagram of biological indicators at reference sites and damaged sites after preliminary screening in May |
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图 3 7月初步筛选后的生物指标在参照点和受损点的箱线图 Fig.3 Box diagram of biological indicators at reference sites and damaged sites after preliminary screening in July |
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图 4 12月初步筛选后的生物指标在参照点和受损点的箱线图 Fig.4 Box diagram of biological indicators at reference sites and damaged sites after preliminary screening in December |
对IQ≥2的候选指标进行Pearson相关性分析,以保证选取的核心指标所表达的信息具有独立性。由相关性分析结果可知,5月,M10分别与M9、M12极显著高度相关,删除M10,保留M9与M12,M9与M12极显著高度相关,考虑到M9在评价中更常用,且为本研究划分参照点与受损点的依据,因此,剔除M12,保留M9(表 6)。7月,M10分别与M9、M12、M13极显著高度相关,删除M10,保留M9、M12和M13,M9分别与M12、M13极显著高度相关,考虑到M9的重要性,删除M12、M13,保留M9 (表 7)。12月,M5与M6极显著高度相关,M5包含信息量大,因此,删除M6,保留M5。M10分别与M9、M12、M13极显著高度相关,因此,剔除M10,保留M9、M12和M13,M12、M13与M9均极显著高度相关,鉴于M9的重要性,保留M9,删除M12和M13 (表 8)。
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表 6 5月6个候选生物指标间的Pearson相关性分析 Tab.6 Pearson correlation analysis of six candidate indicators in May |
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表 7 7月8个候选生物指标间的Pearson相关性分析 Tab.7 Pearson correlation analysis of eight candidate indicators in July |
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表 8 12月8个候选生物指标间的Pearson相关性分析结果 Tab.8 Pearson correlation analysis of eight candidate indicators in Dec. |
所有候选指标依次通过判别能力分析和相关性分析,最终获得黄河口近岸海域P-IBI的核心指标(表 9)。各月的核心指标数量和组成略有不同,5月和12月,P-IBI的核心指标有4个,7月P-IBI的核心指标有5个;浮游植物香农多样性指数(M9)和浮游植物丰富度指数(M11)在3个月份均为核心指标,硅藻物种数(M2)同为5月和7月的核心指标。
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表 9 黄河口近岸海域P-IBI核心指标 Tab.9 The P-IBI core indicators of the coastal waters in the Yellow River estuary |
通过比值法计算核心指标的分值,各指标分值累加后得到每个站位的P-IBI总分值,根据生态状况等级划分标准确定不同月份生态状况等级的P-IBI阈值,评价黄河口近岸海域的生态状况(表 10)。结果显示,5月,3个站位处于“优”等级,占9.68%;18个站位处于“良”等级,占58.06%;6个站位处于“一般”等级,占19.36%;4个站位处于“较差”等级,占12.90%。7月,11个站位处于“优”等级,占35.48%,处于“良”和“一般”等级的站位分别为18个和2个,占58.07%和6.45%。12月,12个站位处于“优”等级,占38.71%;14个站位处于“良”等级,占45.16%;处于“一般”和“较差”等级的站位分别为4个和1个,占12.90%和3.23%。总体来看,处于“良”等级以上的站位,5月21个,7月29个,12月26个,5月的生态状况略差。
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表 10 采样站位P-IBI生态状况等级划定 Tab.10 The delineation of P-IBI ecology grade for sampling site |
图 5为评价结果的空间分布。不同月份,各调查站位的生态状况空间分布差异显著。5月,“优”站位出现在黄河入海口周边区域且分散分布;“良”站位在整个调查水域分散分布;“一般”和“较差”站位多分布在莱州湾水域。7月,“优”站位主要分布在黄河入海口口门及莱州湾水域;“良”站位集中分布在入海口以北水域,莱州湾水域也有零散分布。12月,“优”站位主要分布在入海口以北水域,“良”站位分布在入海口口门和莱州湾水域。
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图 5 各调查站位生态状况空间分布 Fig.5 Spatial distribution of ecological status at each survey station |
根据P-IBI分值的箱线图(图 6),5月、7月和12月的IQ均为3,表明P-IBI核心指标体系对黄河口近岸海域生态状况评价具有高判别能力,能够显著判别参考点和受损点的生态状况。
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图 6 P-IBI值在参照点和受损点的箱线图 Fig.6 Box diagram of P-IBI at reference points and damaged points |
将P-IBI值与环境因子及水质指标进行Pearson相关性分析,结果表明,P-IBI与NH4-N呈极显著正相关(P < 0.01),与NO3-N、PO4-P、DO呈极显著负相关(P < 0.01),与SST呈显著正相关(P < 0.05),而与SSS、pH值、NO2-N和SiO3-Si相关性不显著。
2.4 黄河口近岸海域健康状况综合评价根据1、3、5分赋值法,对各站位的P-IBI生态状况评价结果赋分,将分值累计相加并标准化处理,获得黄河口近岸海域的健康评价综合分值(CEI)。经计算,5月、7月和12月的CEI分别为34.45、44.52和44.52,根据健康评价标准(表 3),5月黄河口近岸海域健康状况“较差”,7月和12月健康状况均为“一般”。年度CEI取3个月份平均值41.16,健康状况为“一般”。
3 讨论 3.1 P-IBI指标体系构建参照点选取和生物参数筛选是构建P-IBI指标体系的关键环节,决定了评价结果的科学性和区域健康管理的适用性。
参照点是开展生物完整性评价的基准,其直接影响最终生物完整性指数的核心指标和评价结果,是构建P-IBI评价体系的关键步骤(Schmidt et al, 2009)。参照点的意义在于为生物完整性评估设定期望值,应根据参照点的设定方法准确界定参照基准的内涵,如当参照点为处于某种状态的位点时,IBI评价结果可表明各受损点相对于该状态的健康程度,为“确定相对健康的程度”。参照点一般被定义为自然状态点、最低限度干扰点、历史状态、最少干扰点和最佳状态点等(Stoddard et al, 2006),不同情况下含义往往不同,相应的参照点选取方法也不同。蔡琨等(2016)采用干扰程度最小系统法定义了5个条件筛选确定参照点;黄凯等(2018)根据栖息地质量评分与水质等级确定参照点和受损点;王旭等(2022)根据研究区域水源性水库特点,采用Shannon-Wiener多样性指数和PMA对参照条件进行量化并确定参照点;张芮等(2017)和林群等(2021)则以历史数据作为参照点进行健康评价。Shannon-Wiener多样性指数在国内外常被用于描述生物群落的生态学特征,能反映污染状况和季节变化(黎明民等, 2018)。因此,针对黄河口近岸水域人为干扰程度重的特点,本研究根据浮游植物Shannon-Wiener多样性指数值确定参照点,将参照点视为“最佳状态”点,评价结果可表明受损点相对于参照点的健康程度。熊梅君等(2019)指出,季节改变会影响P-IBI评价结果,同一个采样点获取不同季节的数据,有利于提高P-IBI的时效性。黄河口近岸水域P-IBI评价研究中,利用3个季节的数据分别选择合适的参照点,对不同季节的完整性指数进行评价。研究结果(图 6)能够准确区分参照点和受损点的生态状况(IQ=3),这也证明了参照点选取的有效性。
选择合适的生物参数是保证评价结果准确度的重要条件,构建的评价指标体系要有完整的生态学涵义,能全面反映生物群落结构的不同特征(Karr, 1981),以确保P-IBI对综合干扰有敏感的响应。通常根据已有的研究成果(王霞等, 2021; 杨薇等, 2019),结合研究区域生态特征确定候选指标,分析哪些指标对干扰有较好的响应,并确定其响应方式。通过指标筛选,依次考察候选指标的分布范围、判别能力及相关性分析,最终筛选出最优指标构建P-IBI指标体系。本研究中不同月份确定的最优指标差异显著(表 9),但这些指标都能较好地反映黄河口近岸海域浮游植物群落对干扰的响应。较强的干扰会导致生物群落的物种丰富度下降,一些对干扰不敏感的物种占优势地位,从而致使群落的多样性和均匀度下降,改变生物的群落结构(周云磊, 2015),这些参数常被用作IBI指标体系的核心参数(高欣等, 2012)。浮游植物物种总数、硅藻物种数、多样性指数和丰富度指数表征了群落的多样性,浮游植物总密度表征了生物群落在物种水平上的丰富度,前三优势类群密度百分比、硅藻物种数百分比和甲硅藻密度百分比表征了群落结构组成和均匀性,这些指标被筛选为最优指标与上述研究结论一致。
3.2 黄河口近岸海域生态状况基于P-IBI的评价结果表明,不同月份、同一采样点的生态状况不同,7月和12月,生态状况处于“优”等级的站位较多,分别为总站位数的35.48%和38.71%;5月,“优”等级站位仅占9.68%。同时,生态状况等级空间分布季节差异显著,5月,“优”状态站位分布于黄海入海口周边;7月分布于入海口口门及莱州湾水域;12月则主要分布在入海口以北水域,这与参照点的空间分布基本一致。
P-IBI值与环境因子的相关性分析显示,P-IBI与氨氮、硝酸盐、磷酸盐、溶解氧和水温具有相关性。研究表明,浮游植物群落结构与多种环境因子具有较强的相关性,总氮、温度、溶解氧和活性磷酸盐影响莱州湾浮游植物优势种密度(于潇等, 2020),且不同季节,影响因子差异明显(张晓举等, 2018);调水调沙前后,影响黄河口海域浮游植物群落空间结构的环境因子有所不同(秦雪等, 2016)。由P-IBI评价指标体系(表 9)可以看出,P-IBI值受浮游植物群落结构影响,本研究中P-IBI的相关性因子与上述研究基本一致。不同类群浮游植物的正常生活对水体中环境因子的需求各不相同,如中肋骨条藻(Skeletonema costatum)的密度与总氮呈正相关而与活性磷等呈负相关,硅藻密度与温度呈正相关,与溶解氧呈负相关(于潇等, 2020),因此,环境因子对浮游植物群落结构的影响是复杂的,无法根据某一环境因子的变化判断浮游植物群落结构的整体变化。同时,当某物种受环境因子影响,生物量暴发时,往往会出现单一物种大量繁殖而使群落结构简单化、生物多样性下降。P-IBI值由浮游植物群落组成决定,影响浮游植物群落结构的环境因子较多,且不同物种对环境因子的响应模式不同;另外,除基本的温度、盐度和营养盐之外,水动力和摄食过程亦对浮游植物的分布和变动产生影响。因此,P-IBI的空间分布季节差异显著,且成因复杂;相关性分析只能总体确定影响P-IBI的环境因子,但难以阐明空间分布季节差异的原因。
有学者提出一种中度扰动假说,即在中度扰动下,生物多样性指数往往最高(Aubry et al, 2012; 张欣泉等, 2020)。在较低程度的环境扰动下,物种间的竞争非常剧烈,导致多样性水平较低,而随着环境扰动的增加,物种间的竞争减弱,多样性水平上升,但随着外部环境扰动的进一步加剧,物种的生存压力变大,不适应的物种消失,适应的则开始大量繁殖,生物多样性下降。研究区包括了莱州湾、黄河入海口和入海口以北3个典型水域,3个区域的综合干扰因素不同,因此,黄河口近岸海域浮游植物多样性指数及P-IBI的空间分布区域差异明显。
3.3 P-IBI健康评价与其他方法对比健康评价结果表明,黄河口近岸水域5月健康状况“较差”,7月和12月健康状况均“一般”,全年健康状况“一般”(等级Ⅲ)。有关黄河口区域的健康评价,学者做了相关研究。基于鱼类生物完整性指数,张芮等(2017)以20世纪80年代初的数据为参照点,对黄河口及其邻近水域2013年的鱼类完整性进行评价,结果显示,鱼类完整性水平为“极差”(等级Ⅴ);林群等(2021)以1982—1983年的数据为参照点,莱州湾水域2016—2017年鱼类完整性评价结果为“差”(等级Ⅳ);牛明香等(2023)评价了2020年黄河口近岸水域的鱼类完整性,与20世纪80年代初相比,鱼类完整性为“差”(等级Ⅳ),与2013—2014年相比,鱼类完整性为“好”(等级Ⅱ);总体来看,与20世纪80年代初相比,黄河口水域生态系统健康状况较“差”,但以2013—2014年为参照点,黄河口水域生态系统处于“健康”状态。基于综合指标体系法,王广州等(2023)构建了包括人口增长率、年径流量、富营养化指数、浮游植物多样性指数和生态环境治理投资等28个因子的评价指标体系,结果表明,2020年黄河口及毗邻海域生态系统处于健康状态(等级Ⅱ),与以2013—2014年为参照点的鱼类生物完整性评价结果一致。本研究的评价结果为“一般”,与以往研究略有差异,这可能是评价对象的特殊性导致的。相较于鱼类,浮游植物易被风浪和水流带离至其他区域,且其生活周期短,种群密度受外部环境影响较大,监测结果仅能显示采样点短时间的情况。本研究综合3个季节的P-IBI结果评价黄河口近岸海域生态系统健康状况,最大程度上消除季节变化导致的差异。后续研究中,可设置更多的浮游植物采样次数,以消除浮游植物特殊性带来的评价偏差。
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